De huidige Wirdumerpoortsbrug heeft minstens twee voorgangers gehad: een vaste brug die Thyske-Tiltje werd genoemd en een ijzeren draaibrug uit 1874-1875. Deze draaibrug was naar een ontwerp van Thomas Adriaan Romein. Toenemende verkeersproblemen deden de raad in 1938 besluiten tot het bouwen van een nieuwe brug. Dit exemplaar met brugwachtershuisje is ontworpen door gemeentearchitect Justus Zuidema. Zuidema had eerder al de Vrouwenpoortsbrug (1934) en Noorderbrug (1938) ontworpen.

De bouw voor de brug die het Zuiderplein met de Wirdumerdijk verbindt begon in juli 1939, de oplevering was in december 1940. Aannemer van het mechanische gedeelte was NV Machinefabriek Jaffa te Utrecht.

De brug is voorzien van twee reliëfs in graniet met het wapen van Friesland en het wapen van Leeuwarden. De reliëfs zijn vervaardigd door de uit Leeuwarden afkomstige beeldhouwster Nina Baanders-Kessler (1915 – 2002). Een andere reliëf dat ze voor een ontwerp van Zuidema maakte was het reliëf (1948) voor het gemeentelijk energiebedrijf op de hoek van de Bleeklaan en het Hoeksterend.

Aan het Zuiderplein, in de directe nabijheid van de brug, staat de voormalige brugwachterswoning (Zuiderplein 27). Dit gebouw in neorenaissancestijl werd in 1892 gebouwd naar een ontwerp van gemeentearchitect Johannes Erkinus Gijsbertus Noordendorp.